Церковь была построена на средства Астраханского генерал-губернатора Никиты Афанасьевича Бекетова в его имении.
Первоначально храм был построен в форме базилики. Вдоль стен в два ряда на небольшом расстоянии друг от друга располагались окна, благодаря чему вовнутрь поступало много света. Фасады были окрашены в светло-жёлтый цвет, освящена церковь Никиты Исповедника в 1795 году.
В XIX – XX веках храм дважды перестраивался. В 1867 году церковь обветшала и ее оштукатурили внутри и снаружи, заменили рамы, двери. Церковь была расширена притворами с юга и севера и приобрела крестообразную форму.
В 1901 году вместо деревянной колокольни была возведена каменная. Храм приобрёл тот вид, какой он имеет в настоящее время.